摘要

在陆地生态系统中，生长季（growing season）是全球每年植物生物量生产的主要决定因素之一。然而，它却没有一个明确的概念。

本文展示了可能被称为生长季的不同方面，每个方面都有不同的含义：（1）植物或其一部分实际生长和产生新组织的时间段，而不考虑净碳增益（严格意义上的生长季）。(2)由发育（developmental），即物候标记所界定的时期（物候季；phenological season）。(3）植被作为一个整体实现其年度净初级生产（NPP）或净生态系统生产（NEP）的时期，表示为净碳增益（生产季；productive season）和（4）根据气象标准，植物有可能生长的时期（气象季；meteorological season）。

季节性几乎影响到地球上生命的所有方面。生命的条件在一年四季都发生变化。即使在潮湿的热带地区，植物群落也表现出季节性，其发育和生长在一年的一段时期较弱，在一段时期较强。人们早就认识到，这种有利于生长的时期的长度决定了植物的年产量，植物不仅跟踪这些条件，而且通过对信号感知和内部发育时间的进化选择来预测它们的到来和结束。内部控制和外部强迫的净结果就是通常所说的 "生长季"。

从这个角度来看，本文通过发展不同的推理路线，得出生长季节的四种广泛适用的定义。这些定义既可以围绕植物响应，也可以围绕环境条件。作者敦促相关领域的研究人员意识到不同的定义及其后果（图1），并明确说明他们采用的是哪一种。

图1. 温带落叶林和高山草地中与 "生长季"（绿色）一词相关的时期（以天为单位，全年为365天）的例子。

  休眠期和它的结束

对于观察者来说，植物是处于内源性还是生态性的休眠状态仍然是隐秘的。为了预测物候事件，人们需要考虑休眠的内部和外部决定因素。由于内生休眠和生态休眠的驱动因素，即冷剂量、光周期和热强迫，具有非线性和物种特异性的相互作用，迄今为止，建立物候学模型的一般理论的努力失败了。过去预测植物季节性物候的方法大多是关联性的，而不是以真正的机理性解释为目标。

图2. 单个植物的季节性活动的内部和环境控制示意图。

发育 vs 增长

生长是被定义为整个植物水平上干物质的净增益(productivity)，还是被定义为利用储备的某些植物器官的任何可测量的体积或干物质增量(stored growth)，这是一个根本的区别。例如，植物可能在落叶前开花，或者在地上部衰老后形成新的根系，涉及储备动员和组织形成的代谢活动，而不需要持续的光同化。因此，在生物量净损失的情况下，干物质分配不应被视为“淡季”生产力。

此外，根和根茎的形成动态很少被计算在内，但可能代表了由实际生长活动和累积生物量定义的季节的重要部分（图1）。由于高周转和碳（C）输出，每年的根部生产占陆地NPP的33%-70%。根部可以生长并与土壤微生物相互作用，而不需要同时进行可见的地上活动。根系的生长通常被称为 "根的物候"，尽管它是一个生长过程，并可能根据土壤温度的变化而随机运作。根的活动与地上物候学不同，通常开始较晚，但在季节中持续较长时间。

据推测，森林中地上和地下生长活动的不同步性要比草原大。大多数研究仅限于细根活动，而细根比粗根更活跃。在森林中，细根生物量占总根系生物量的比例比草原小，而且根系经常延伸到采样深度以下，确定实际的年根系产量变得很有挑战性。虽然对地下发育和生长的研究非常费力，但仅基于地上部分的生长季定义（如遥感）可能会带来严重的偏差，特别是在应用于C循环和C预算计算时。

尽管 "生长季"一词意味着生长，但许多文献实际上指的是更广泛的植物发育概念，其中可见的部分通常被作为物候学来处理。然而，生长和发育是植物反应的两个不同类别，经常被混淆，它们的等级关系也一再被忽视，即发育控制生长。

与生长相反，发育反映了跨生理状态的过渡，并具有终身（本体）和季节（物候）的特点（图2）。它包括内部准备生长的进展和整个植物或器官的"表相"的推进，由DNA控制并由激素介导，随后激活和重建特定的分生组织。例如，在一个看起来很 "安静 "的芽中，一个无性的顶端分生组织变成了生殖分生组织，这代表了一个关键的发育过渡。因此，季节性发育的很大一部分是不可见的，仍然无法用物候学观察来解释。一般来说，只能在非常有限的范围内观察到这种发展变化，并假设在可观察到的活动（生长）之前一定有一个状态变化（发育）。

在此，作者建议在提及基于物候学观察而非生长的时间框架时采用物候学季节这一术语。一边是不可见的发育状态和过程（新陈代谢、激素），另一边是可见的外观变化（物候学），两者之间的对比使物候学季节的开始和结束的定义变得复杂。

潜在的 vs 实现的 植物发育和生长

在叶片或树冠层面测量的实际生长时间或天数，与仅基于温度和土壤湿度的生长季或时期有很大不同（图1）。一个务实的方法最好是通过可见的物候学标记来定义当时被认为代表 "生长 "季节的开始和结束，但这样的季节决不能与连续生长的时期相混淆。

  生产季

  季节的气象学定义

由于可见的物候学标记和生长指数不一定反映发育状态和活动的实际变化，气象学阈值越来越多地被用来定义生长季。这种气象学上的季节建立在植物活动与各分类群的长期气候和天气条件的假设关系上，代表了一种实用的惯例，而不是靠一种基于植物的机制。

在全球范围内，有两个主要的环境驱动因素控制着植物的季节性发育和生长：土壤水分供应和温度。

前者对土地面积的影响比后者更大，两者相互作用明显。然而，与气温不同，土壤中的水分储存通常不被气象服务报告，并且周期性地与降水脱钩，这取决于根系土壤剖面的储水能力。对于植物的发育和生长，这两个驱动因素必须通过需要定义的临界阈值(永久萎蔫点，最低温度)。阈值可指逐渐变化(如春季变暖)或极端事件(如霜冻风险)。

在“错误时间”的有利天气条件，例如冬季的温暖期或旱季的降雨事件，绝不能导致植物打破休眠。同样，如果在植物繁殖和组织硬化完成之前就出现了季末干旱或冰冻期，这对植物也是不利的。因此，在降低风险和竞争成功之间存在权衡。对于长寿的植物，如树木，这是活力(和/或物候学的进步)和抗逆性之间的权衡。此外，在一个种群的所有个体中，为了促进同步开花的基因流动，有一个强烈的进化选择对共同物候。

因此，有规律的季节性促进了发育适应性，造成环境条件和植物活动之间的周期性差异，可能因为时机不对而被预防性地阻止。这就导致了（1）潜在的发育和生长的气候可能性与（2）实现的发育和生长活动之间的差异。相反，在不规则的季节性下，植物生命的机会窗口是随机出现的。不规则的季节性诱发了充分的机会主义，如许多陆生藻类、苔藓、地衣、蕨类、复活植物和一年生植物物种，它们通过高耐受性（隐花植物）或高繁殖力和可行的种子库（r-strategists；图2）来补偿其与跟踪任何短期气候适宜性有关的失败风险。

正如任何“生长季节”的预测工具都无法预测错误时间的有利时期一样，假设有利时期的不利条件，特别是极端事件，也无法覆盖。例如，晚冻事件和夏季极端干旱带来的随机性可以阻止或减缓生长、物候和生产力，但这些事件的长期概率很难定义，而且超出了季节概念可以处理的范围，特别是依赖于气象手段的季节。不可避免地，一个气象季节是一个潜在的季节。

一个气象季节需要一个确定的开始和结束，指的是一个与生态有关的阈值。某物是否为阈值，取决于时间分辨率和准确性。随着非生物限制的解除，所有可能与植物发育和生长相关的过程逐渐开始。因此，关键的非生物条件是按小时、按天还是按周定义的，这很重要。最受欢迎的临界值是每日平均值。

这可能对缓冲的土壤湿度有效，但对空气温度的直接作用无效。温度手段掩盖了超过或低于阈值的广泛温度范围，因此，没有什么生理意义。这个问题可以通过使用度小时（°h）或度日（°d）来解决，即一天或一个确定的较长时期内每小时的温度之和，需要定义一个较低的阈值（如0℃或5℃）。

季节性植物活动的低水分阈值

就土壤水分而言，沿着根系剖面需要一个临界的最低水分阈值。鉴于土壤在一米长的根系剖面上可能储存了200-400毫米的植物可用水分（取决于土壤质地和砾石含量），在干旱数月后，用10-20毫米的降雨湿润顶部5cm，不足以 "启动"一个季节。在干旱地区，这一数量的水将在3-5天内蒸发。每当生根的土壤空间接近永久枯萎点时，通常是在土壤含水量10-15 vol %左右，剧烈的膨胀损失将限制根和芽的生长。显然，时间（间隔）和每次的数量都很重要，使阈值的定义变得复杂。季节性土壤水分的临界水平要么需要测量(土壤基质势)，要么需要建立模型。模型使用每日降水和潜在蒸发量与植物可用的土壤水分储存能力相结合，通过求解水平衡方程，可以定义一个水分驱动的季节。一种新的基于卫星的方法是利用从地表温度和净辐射的组合中估算出的实际蒸发量（ET）（实质上是通过解决潜热通量的鲍恩比方程），并从降水和ET的时间序列中推断出剩余储水的大小

植物活动的低温阈值

农民和农学家早在19世纪就已经发现，日平均气温在6℃左右是农作物生长的适当起点，而由于有意收获，季节的结束仍然没有界定。机会主义植物，如冬季作物，可以在冬季的任何时候利用超过一个阈值的每一个小时，因此，没有明确定义的季节开始。冬季油菜相对生长率随高于0°C和5°C日数的增加呈线性增加。

对于树木来说，"持续"超过5℃的日均值通常被认为是季节开始的关键（在实践中：连续3-10天的日均值，大多数是5天）。日均值>5℃也被认为对季节内可测量的树木生长有效。鉴于相关细胞响应的渐进性质，这种温度阈值是生长数据的分辨率和截断约定的问题（图3）。对于温带和北方森林的季节末，日平均温度<5℃的头几天，例如用10天的运行平均值表示，已被视为一个很好的代理。以冷适应物种为例，当生长季由每周平均气温为0°C的第一周和最后一周定义时，上层气候树线的位置与现场数据最相关；这样的平均值包含了许多足以诱发形成层活动的温暖时间。在树木的情况下，空气温度和生长之间的相关性是有意义的，因为树木在空气动力学上与空气循环耦合，因此，树木的温度对应于空气温度。

高山和北极环境中矮小植物的气象生长季的定义要求更高，因为它们的体温并不反映空气温度，而是太阳热通量、空气动力边界层阻力（树冠高度和密度）、地形（暴露在阳光下、避风）以及高纬度或高海拔地区是否有雪的净结果。每当季节性积雪发挥作用时，融雪是决定性的起点，融雪后数小时内植物的芽和分生组织会升温到>10℃，在明亮的阳光下会升温到>20℃--这些温度是气象站无法捕捉到的。也没有气象学方法来定义季节的结束，因为雪或霜冻天气的到来是不可预测的，地上植物衰老的自主（在落叶木本植物中，通常是光周期控制）完成定义了结束。在这种情况下，基于气象学的季节结束定义最好使用一个固定的日期，已知地上季节性活动基本停止（例如：北半球温带的高山地带的9月1日或15日）。

  机会窗口：时间很重要

"机会窗口"（Window of opportunity, WOP）是一个主要在经济领域开始为人所知的短语。在本文中，它为 "潜在生长季"设定了基于环境的时间框架，类似于气象季节，但基于长期气候。对于稳态条件下的植被类型，事实证明，就适合生物量生产的月份而言，WOP几乎详尽地解释了全球各纬度的NPP模式（Box 1和2）。对于6个月气象生长季内的温带落叶林，年净产值估计为12个月气象生长季内的湿润热带森林的一半。因此，一旦考虑到较短的生长季，并且不考虑日照时间的差异，两者在每个生长季的月份是相等的，对于北方森林也是如此。这些地面真实数据表明，"生长时间"（=WOP）是全球主要生物群落净值的首要驱动因素（Box2）。

在这种情况下，大多数气体交换驱动的全球生物量生产模型是 "本末倒置 "的，因为气体交换是按照水分和热量阈值设定的分生组织的需求进行的，而当地的养分供应则是一种速率调节因素。通过应用简单的森林WOP阈值（Tmin、最小季节长度、土壤水分），可以很好地预测全球森林与非森林植被的模式，并得出全球潜在的森林面积为8800万平方公里，而另外3300万平方公里对于森林树木来说过于干燥，尽管温度本身并不能排除树木的存在。与将这种气候学上的WOP标准应用于全球净生产力模式相反，气候变化影响的模型经常使用基于卫星的NDVI信号来定义 "生产季节"，其中一个更长的 "绿色 "季节和更多CO2吸收被无端地假设为代表更高的净生产力。假设NPP的增长与碳储存的增长进一步混淆，在碳封存的意义上，这是全球变化文献中最广泛的误解之一，也是基于对不同季节概念的错误认识。以物候学为界的季节长度并不对应于由生态系统碳净吸收量定义的季节长度。

这里讨论的季节性的每一个方面都有其理由，并说明了植物活动的不同方面。作者建议明确说明所建议的四类 "生长季"中的哪一类（图4）：

(1) 一个季节被定义为植物的任何部分生长的时期，不管这是否在整个植物水平上产生净生物量的增加，也不管生长是发生在地上还是地下。人们可以将其视为真正的 "生长季"（严格意义上的），即使在温带气候下，它也可能涵盖几乎全年的时间。

(2)与从可见的物候事件（如花蕾破裂和秋季叶子着色）中抽取的开始和结束所定义的时期相关的生长季。这种类型的 "物候学生长季"不考虑实际生长、生物量生产和地下过程，它受到秋季物候学标记相当有缺陷的意义的影响。此外，可见的物候阶段不一定与植物内部的发育进程相匹配。

(3) 定义为整个植物或植物群落表现出净生物量或净碳增益的时期，即 "生产季"。这种类型的季节依赖于直接测量，不能从Box1中的其他定义中推断出来。

(4) 定义为环境条件理论上允许生长的时期，因此代表 "气象生长季 "或 "机会窗口"。这种类型的季节也依赖于经验数据，通常是指可测量的地上生长的阈值，但在不同分类群和植被类型中是平均的。

图3. 生长季"的四个定义的可视化。注意，前两个是基于单个植物，第三个是基于群落或跨物种，第四个是指整个生态系统。NPP为净初级生产，基于重复收割，NEP为净生态系统生产力，表示为净碳增益。

所有四种类型的生长季并不包括非生长季的代谢活动。例如，常绿植物的重要光合同化作用或呼吸活动以及向微生物共生体输出光同化物的活动也发生在生长季之外。此外，任何对干旱或冷冻温度的生理调整，以及根尖分生组织内的发育进展，在这四种类型中都不属于生长季。第1-3类季节需要通过植物或植被数据进行划分。第4类季节，部分需要不常用的环境数据（Box2）。鉴于我们目前对生态系统C循环的理解，建立C平衡模型以确定早期和晚期的过零点（季节的开始和结束）已被证明是一种挑战。

  气候变化背景下的生长季

前面的内容表明，对"生长季"并没有一个总的最佳定义。生长季的四个定义都是有效的，它们之间的差异蕴含着有价值的信息，特别是在气候变化的背景下：虽然春秋两季的变暖导致温度驱动的热带外地区的气象季节延长，但它对植物生长和发育的影响往往是模糊的。

进化选择的安全措施，通过在 "错误的时间"对短期有利条件的反应来防止霜冻或干旱损害，导致晚熟植物群落滞后于WOP的延长（方框2）。最好的例子是特定物种对光照时间或寒冷要求与春季温度强迫的干扰，解释了目前对持续气候变暖的物候反应的减缓。光周期的限制对物候学的发展越来越不利，一年中温暖的温度越早出现（在 "错误的时间"）。对于森林来说，当地寒流条件的变化可以导致类似的偏离仅由温度驱动的春季物候学。光周期通常制约着树木走向季节晚期衰老和硬化的最初步骤（而不是叶子颜色的变化），因此，阻止了对气候变暖影响的简单跟踪。

有几项研究检验了先进的物候学是否转化为生长反应，而它们通常并不转化，至少在地面以上（如树环宽度）。森林生态系统生产力的反应也不符合单个云杉树的茎部生长。对于横跨北美东部的108个森林，树枝测量仪表明，在温暖的春季，季节开始的时间较早（树环形成的开始），但对年增量没有影响。一项跨越欧洲中部1773个地点的研究发现，"绿色季节"（一个物候季节）明显滞后于热季的延长（T-阈值为5℃）。然而，在哈佛森林中，一个较长和较暖的气象季节（1992-2015年）显示，在这个相对年轻的森林中，NEP（基于涡度协方差数据）显著增加，其原因是地上生长增强，而不是地下。

虽然基于气象学的WOP是直立（高大）生命体潜在生物量生产窗口的合理代表，但它不太适合预测小身材植物的潜在生长时间，如高山和北极植被。较早的融雪和晴朗的天气可以使树冠内的温度远远高于基于空气温度的季节开始时间，一些机会主义的物种可能会追踪这些温暖的早期季节条件，而其他物种则受制于其 "进化记忆 "而等待。短距离内物种和微生境的高度多样性可能导致在其他类似的空气温度下与生长和发育有关的季节长度的巨大差异。此外，一些植物物种一旦在春季开始生长，就会运行一个固定的内部程序，正如在高山莎草为主的草地和雪床中观察到的那样，而其他物种则能够延长生长（也在雪床中）。因此，为预测未来植被对气候变化的反应，物候指数和特定物种的生长模式必须与相关的温度措施（如适当分辨率的表土分生组织温度）相关联。

与地上的物候学和生长相比，地下的过程目前被严重低估。在一个Meta分析中，Liu等人(2022)观察到43个跨生物群落的草本物种的地上生长季提前开始，也提前结束，但地下的物候变化没有变化。另一方面，气候变暖延长了38种木本植物的地下生长季，但不影响地上物候学。另有研究表明，杨树森林明显推迟了与树冠绿化开始有关的根系生长，而邻近的草地几乎没有。显而易见，物候学和生长对气候变化的季节性反应因植物功能类型的不同而在地上和地下有所不同。

  结论

在描述通常被认为代表"生长季"的许多可能性中，本文提出了四种主要类型：（1）实际生长；（2）物候学标志；（3）具有生态系统生物量净生产或碳净增加的时期；（4）气象季节，其同时划分了潜在植物活动的短期时期和长期气候框架，定义为植物活动的机会窗口（生长潜力、发育）。

本文回顾了区分发育和生长的重要性，前者意味着为生长和衰老做好准备，后者涉及新植物组织的形成。这个观点的关键信息是，这四个定义不能互换，因此，评估或模拟一个定义，并不意味着其他三个定义的任何一个。最重要的是，由表征物定义的季节不能被认为是生长或NPP时期的同义词。生长，尽管通常是指"生长季"，但并不总是引起生物量的净增加，事实上，当非光合作用的器官（根、花）在生长而绿叶不存在时，可能引起生物量的净损失。不同类型的生长季的长度，以天数计算，可能有很大的不同（图1）。所有四种类型的生长季都有可能对气候变化作出反应，但它们并不代表彼此的代用。